TY  - THES
A1  - Grob, Robin
T1  - The Function of Learning Walks of \({Cataglyphis Ants}\): Behavioral and Neuronal Analyses
T1  - Die Funktion der Lernläufe in \(Cataglyphis\) Ameisen: eine Studie des Verhaltens und der neuronalen Auswirkungen
N2  - Humans and animals alike use the sun, the moon, and the stars to guide their ways.
However, the position of celestial cues changes depending on daytime, season, and
place on earth. To use these celestial cues for reliable navigation, the rotation of the
sky has to be compensated. While humans invented complicated mechanisms like the
Antikythera mechanism to keep track of celestial movements, animals can only rely on
their brains. The desert ant Cataglyphis is a prime example of an animal using celestial
cues for navigation. Using the sun and the related skylight polarization pattern as a
compass, and a step integrator for distance measurements, it can determine a vector
always pointing homewards. This mechanism is called path integration. Since the sun’s
position and, therefore, also the polarization pattern changes throughout the day,
Cataglyphis have to correct this movement. If they did not compensate for time, the
ants’ compass would direct them in different directions in the morning and the evening.
Thus, the ants have to learn the solar ephemeris before their far-reaching foraging
trips.
To do so, Cataglyphis ants perform a well-structured learning-walk behavior during the
transition phase from indoor worker to outdoor forager. While walking in small loops
around the nest entrance, the ants repeatedly stop their forward movements to perform
turns. These can be small walked circles (voltes) or tight turns about the ants’ body
axes (pirouettes). During pirouettes, the ants gaze back to their nest entrance during
stopping phases. These look backs provide a behavioral read-out for the state of the
path integrator. The ants “tell” the observer where they think their nest is, by looking
back to it. Pirouettes are only performed by Cataglyphis ants inhabiting an environment
with a prominent visual panorama. This indicates, that pirouettes are performed to
learn the visual panorama. Voltes, on the other hand, might be used for calibrating the
celestial compass of the ants.
In my doctoral thesis, I employed a wide range of state-of-the-art techniques from
different disciplines in biology to gain a deeper understanding of how navigational
information is acquired, memorized, used, and calibrated during the transition phase
from interior worker to outdoor forager. I could show, that celestial orientation cues that
provide the main compass during foraging, do not guide the ants during the look-backbehavior
of initial learning walks. Instead Cataglyphis nodus relies on the earth’s
magnetic field as a compass during this early learning phase. While not guiding the
ants during their first walks outside of the nest, excluding the ants from perceiving the
natural polarization pattern of the skylight has significant consequences on learning-related
plasticity in the ants’ brain. Only if the ants are able to perform their learning-walk
behavior under a skylight polarization pattern that changes throughout the day,
plastic neuronal changes in high-order integration centers are induced. Especially the
mushroom bogy collar, a center for learning and memory, and the central complex, a
center for orientation and motor control, showed an increase in volume after learning
walks. This underlines the importance of learning walks for calibrating the celestial
compass. The magnetic compass might provide the necessary stable reference
system for the ants to calibrate their celestial compass and learn the position of
landmark information. In the ant brain, visual information from the polarization-sensitive
ocelli converge in tight apposition with neuronal afferents of the mechanosensitive
Johnston’s organ in the ant’s antennae. This makes the ants’ antennae an interesting
candidate for studying the sensory bases of compass calibration in Cataglyphis ants.
The brain of the desert navigators is well adapted to successfully accomplish their
navigational needs. Females (gynes and workers) have voluminous mushroom bodies,
and the synaptic complexity to store large amount of view-based navigational
information, which they acquire during initial learning walks. The male Cataglyphis
brain is better suited for innate behaviors that support finding a mate.
The results of my thesis show that the well adapted brain of C. nodus ants undergoes
massive structural changes during leaning walks, dependent on a changing celestial
polarization pattern. This underlies the essential role of learning walks in the calibration
of orientation systems in desert ants.
N2  - Die Gestirne helfen nicht nur Menschen uns zurecht zu finden, sondern auch Tiere
können Sonne, Mond und Sterne für Navigation nutzen. Dabei gilt es aber zu
beachten, dass die Himmelskörper ihre Position abhängig von der Tageszeit, den
Jahreszeiten und dem Standort auf der Erde verändern. Um anhand von
Himmelseigenschaften erfolgreich navigieren zu können, ist es deshalb unerlässlich
diese Himmelsrotation zu kennen und für sie zu kompensieren. Menschen haben dafür
bereits in der Antike komplizierte Maschinen wie den Antikythera Mechanismus
entwickelt, Tiere dagegen brauchen nur ihr Gehirn. Wüstenameisen der Galtung
Cataglyphis sind kleine Meisternavigatoren. Sie benutzen einen Himmelskompass,
basierend auf der Sonne und dem mit ihr assoziierten Polarisationsmuster des
Himmels, und einen Schrittintegrator, um einen Vektor zu bestimmen, der immer
genau zu ihrem Ausgangspunkt zurück zeigt. Dieser Orientierungsmechanismus heißt
Wegintegration. Da sich allerdings die Position der Sonne am Himmel und damit auch
das Polarisationsmuster des Himmels über den Tag verändern, muss Cataglyphis für
diese Veränderung kompensieren. Würde sie das nicht tun, würde ihr Kompass
morgens in eine ganz andere Richtung als abends zeigen. Deshalb müssen Ameisen
den Sonnenverlauf erlernen bevor sie zu ihren weitläufigen Futtersuchläufen
aufbrechen. Cataglyphis führt dazu ein strukturiertes Lernlaufverhalten durch während
des Übergangs von Innendiensttier zu Sammlerinnen. Dabei laufen die Ameisen in
kleinen Schlaufen um ihren Nesteingang und stoppen ihre Vorwärtsbewegung
mehrmalig, um Drehungen durchzuführen. Diese Drehungen sind entweder kleine
gelaufene Kreise (Volten) oder Drehungen um die eigene Achse (Pirouetten). Nur
Cataglyphis, die Gegenden mit einem reichhaltigen visuellen Panorama bewohnen,
führen Pirouetten aus bei denen sie zurück zu ihrem Nesteingang schauen. Dies legt
nahe, dass während Pirouetten das Panorama gelernt wird. Während Volten wird wohl
der Himmelskompass kalibriert. Die Rückdrehungen während ihrer Lernläufe geben
die einmalige Möglichkeit, die Ameise zu „fragen“ wo sie denkt, dass ihr Nest sei und
damit ihren Wegintegrator auszulesen.
In meiner Doktorarbeit kombinierte ich viele biologischen Methoden unterschiedlicher
Disziplinen um zu untersuchen wie die Ameisen ihre Navigationssysteme während der
ersten Läufe außerhalb des Nestes erlernen, speichern, kalibrieren und später nutzen.
Ich konnte zeigen, dass Himmelsinformationen, die bei Sammlerinnen als wichtigster
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Kompass dienen, nicht für die Orientierung der Rückblicke während Lernläufen dienen.
Stattdessen nutzten naive Cataglyphis nodus das Erdmagnetfeld als Kompass.
Obwohl Himmelsinformationen nicht als Kompass während der Lernläufe genutzt
werden, spielen sie eine essentielle Rolle für neuroplastische Veränderungen im
Gehirn der Ameisen. Nur wenn Ameisen ihre Lernläufe unter einem
Polaristaionsmuster, das sich über den Tag hinweg verändert, ausführen, kommt es
zu plastischen Veränderungen in neuronalen Integrationszentren. Besonders die
Pilzkörper, Zentren für Lernen und Gedächtnis, und der Zentralkomplex, Zentrum für
Orientierung und Bewegungssteuerung, nehmen im Volumen nach Lernläufen zu.
Lernläufe spielen also eine wichtige Rolle für die Kalibrierung der
Navigationsinformationen. Das Erdmagnetfeld könnte das für die Kalibierung
notwendige erdgebundene, stabile Referenzsystem bieten, an dem die
Himmelsbewegung gelernt wird. Im Ameisengehirn laufen visuelle Informationen von
den polarisatiossensitiven Ocelli mit Afferenzen des mechanosensitiven
Johnstonschen Organ aus der Antenne zusammen. Die Antenne könnte daher eine
wichtiges Organ für die Kalibrierung der Orientierungssysteme sein. Das kleine Gehirn
der Ameisen ist bestens an ihre Anforderungen als große Navigatoren angepasst.
Weibliche C. nodus (Arbeiterinnen und Königinnen) besitzen große Pilzkörper mit einer
Anzahl an Synapsen, die es ihnen erlaubt eine Vielzahl von Umgebungsbildern zu
speichern, die sie während ihrer initialen Lernläufe lernen müssen. Das männliche
Cataglyphis-Gehirn ist besser auf angeborene Orientierungsstrategien angepasst, die
ihm helfen einen Geschlechtspartner zu finden.
Die Ergebnisse meiner Doktorarbeit zeigen, dass das an die navigatorischen
Herausforderungen angepasste Gehirn von C. nodus signifikante neuronale
Veränderungen in Abhängigkeit eines sich veränderten Polaristaionsmusters während
der Lernläufe erfährt. Dies zeigt die essentielle Rolle der Lernläufe in der Kalibrierung
der Navigationssysteme von Wüstenameisen.
KW  - Cataglyphis
KW  - Kompass
KW  - Navigation
KW  - Nahrungserwerb
KW  - Neuroethologie
KW  - Neuroethology
KW  - Polyethism
KW  - Learning Walk
KW  - Geomagnetic Field
KW  - Learning & Memory
Y1  - 2022
U6  - http://nbn-resolving.de/urn/resolver.pl?urn:nbn:de:bvb:20-opus-290173
ER  - 
TY  - THES
A1  - Frank, Erik Thomas
T1  - Behavioral adaptations in the foraging behaviour of \(Megaponera\) \(analis\)
T1  - Verhaltensanpassungen im Furagierverhalten von \(Megaponera\) \(analis\)
N2  - An efficient foraging strategy is one of the most important traits for the fitness of animals. The theory of optimal foraging tries to predict foraging behaviour through the overarching question: how animals should forage so as to minimize costs while maximizing profits? Social insects, having occupied nearly every natural niche through widely different strategies, offer themselves as an ideal group to study how well optimal foraging theory can explain their behaviour and success. 
Specialization often leads to unique adaptations in morphology and behaviour. I therefore decided to investigate the behaviour of Megaponera analis. This ponerine ant species is specialized on hunting only termites of the subfamily Macrotermitinae at their foraging sites. Their foraging behaviour is regulated by a handful of individual scouts (10-20) that search for termite foraging sites before returning to the nest to recruit a large number of nestmates (200-500 ants). These ants then follow the scout in a column formation to the termites and after the hunt return together to the nest, these raids occur two to five times per day.
Predators of highly defensive prey likely develop cost reducing adaptations. The evolutionary arms race between termites and ants led to various defensive mechanisms in termites, e.g. a caste specialized in fighting predators. As M. analis incurs high injury/mortality risks when preying on termites, some risk mitigating adaptations have evolved. I show that a unique rescue behaviour in M. analis, consisting of injured nestmates being carried back to the nest, reduces combat mortality. These injured ants “call for help” with pheromones present in their mandibular gland reservoirs. A model accounting for this rescue behaviour identifies the drivers favouring its evolution and estimates that rescuing allows for maintaining a 29% larger colony size. Heavily injured ants that lost too many legs during the fight on the other hand are not helped. Interestingly, this was regulated not by the helper but by the uncooperativeness of the injured ant.  I further observed treatment of the injury by nestmates inside the nest through intense allogrooming directly at the wound. Lack of treatment increased mortality from 10% to 80% within 24 hours, with the cause of death most likely being infections.
Collective decision-making is one of the main mechanisms in social insects through which foraging is regulated. However, individual decision-making can also play an important role, depending on the type of foraging behaviour. In M. analis only a handful of individuals (the scouts) hold all the valuable information about foraging sites. I therefore looked at predictions made by optimal foraging theory to better understand the interplay between collective and individual decision-making in this obligate group-raiding predator. I found a clear positive relation between raid size and termite abundance at the foraging site. Furthermore, selectivity of the food source increased with distance. The confirmation of optimal foraging theory suggests that individual scouts must be the main driver behind raid size, choice and raiding behaviour. Therefore most central place foraging behaviours in M. analis were not achieved by collective decisions but rather by individual decisions of scout ants. Thus, 1% of the colony (10–20 scouts) decided the fate and foraging efficiency of the remaining 99%. 
Division of labour is one of the main reasons for the success of social insects. Worker polymorphism, age polyethism and work division in more primitive ants, like the ponerines, remain mostly unexplored though. Since M. analis specializes on a defensive prey, adaptations to reduce their foraging costs can be expected. I found that the work division, task allocation and column-formation during the hunt were much more sophisticated than was previously thought. The column-formation was remarkably stable, with the same ants resuming similar positions in subsequent raids and front ants even returning to their positions if displaced in the same raid. Most of the raid tasks were not executed by predetermined members of the raid but were filled out as need arose during the hunt, with a clear preference for larger ants to conduct most tasks. 
I show that specialization towards a highly defensive prey can lead to very unique adaptations in the foraging behaviour of a species.  I explored experimentally the adaptive value of rescue behaviour focused on injured nestmates in social insects. This was not only limited to selective rescuing of lightly injured individuals by carrying them back (thus reducing predation risk) but moreover includes a differentiated treatment inside the nest. These observations will help to improve our understanding of the evolution of rescue behaviour in animals. I further show that most optimal foraging predictions are fulfilled and regulated by a handful of individuals in M. analis. Lastly, I propose that the continuous allometric size polymorphism in M. analis allows for greater flexibility in task allocation, necessary due to the unpredictability of task requirements in an irregular system such as hunting termites in groups. All of my observations help to further understand how a group-hunting predator should forage so as to minimize costs while maximizing profits.
N2  - Ein effizientes Furagierverhalten ist eine der wesentlichsten Voraussetzungen für die Überlebensfähigkeit von Tieren. Die Theorie des „Optimal Foraging“ versucht, das Furagierverhalten durch die übergreifende Frage zu verstehen: Wie sollten Tiere nach Futter suchen/jagen, um die Kosten zu minimieren und gleichzeitig die Gewinne zu maximieren? Soziale Insekten, die fast jede natürliche Nische durch diverse Strategien besetzt haben, bieten sich als ideale Gruppe an, um zu untersuchen, wie gut „Optimal Foraging“ ihr Verhalten und ihren Erfolg erklären kann.
Da Spezialisierung oft zu einzigartigen Anpassungen in Morphologie und Verhalten führt, war das Jagdverhalten von Megaponera analis diesbezüglich sehr vielversprechend. Diese Ponerinae Ameisenart ist spezialisiert auf die Jagd von Termiten der Unterfamilie Macrotermitinae an ihren Futterstellen. Ihr Jagdverhalten wird durch eine Handvoll von einzelner Späher (10-20) geregelt, die nach Termiten-Futterstellen suchen, bevor sie zum Nest zurückkehren, um eine große Anzahl von Nestgenossinnen (200-500 Ameisen) zu rekrutieren. Die Ameisen folgen dann dem Späher in einer Kolonne zu den Termiten und zurück, diese Überfälle finden zwei bis fünf Mal am Tag statt.
Es ist wahrscheinlich, dass Prädatoren von defensiver Beute kostenreduzierende Anpassungen entwickeln. Das evolutionäre Wettrüsten zwischen Termiten und Ameisen führte zu verschiedenen Abwehrmechanismen bei Termiten, z.B. eine Soldaten-Kaste, die sich auf die Bekämpfung von Raubtieren spezialisiert hat. Da M. analis ein hohes Verletzungsrisiko durch Termitensoldaten hat, haben sich bei ihr einige kostenreduzierende Anpassungen entwickelt. Ich zeige, dass ein einzigartiges Rettungsverhalten bei M. analis, bestehend aus verletzten Nestgenossinnen, die zum Nest zurückgetragen werden, die Mortalität reduziert. Diese verletzten Ameisen „rufen“ um Hilfe mit Pheromonen, die in ihren mandibularen Drüsenreservoirs vorhanden sind. Ein Modell, das dieses Rettungsverhalten berücksichtigt, hilft dabei die wichtigsten Faktoren zu identifizieren, welche die Evolution dieses Rettungsverhaltens begünstigen. Ferner wird schwerverletzten Ameisen, die während des Kampfes zu viele Beine verloren haben, nicht geholfen. Interessanterweise wird dies nicht durch den Helfer reguliert, sondern durch die mangelnde Kooperation der verletzten Ameise. Des Weiteren beobachtete ich die Behandlung der Verletzten durch Nestgenossinnen im Nest durch intensives „Allogrooming“/lecken direkt an der Wunde. Eine Unterbindung der Behandlung erhöhte die Mortalität von 10% auf 80% innerhalb von 24 Stunden, höchstwahrscheinlich aufgrund von Infektionen.
Die kollektive Entscheidungsfindung ist einer der Hauptmechanismen bei sozialen Insekten, durch die die Futtersuche reguliert wird. Allerdings spielt die individuelle Entscheidungsfindung, je nach Art des Furagierverhaltens, auch eine wichtige Rolle. In M. analis haben nur eine Handvoll von Individuen (die Späher) alle Informationen über die Futterstellen. Ich betrachtete daher die Vorhersagen, die durch „Optimal Foraging“ gemacht werden, um das Zusammenspiel von kollektiver und individueller Entscheidungsfindung bei diesem obligaten Gruppenjäger besser zu verstehen. Ich fand eine klare positive Beziehung zwischen Raubzugsgröße und Termitenabundanz an der Futterstelle. Außerdem erhöhte sich die Selektivität der Futterstelle mit der Entfernung zum Nest. Die Bestätigung der „Optimalen Foraging“ Theorie deutet darauf hin, dass einzelne Späher der Haupttreiber hinter Raubzugsgröße, Wahl und Raubzugsverhalten sein müssen. Dies bedeutet, dass in M. analis das Furagierverhalten nicht durch kollektive Entscheidungen, sondern durch individuelle Entscheidungen der Späher reguliert wird. So entschied 1% der Kolonie (10-20 Späher) das Schicksal und die Furagier-Effizienz der restlichen 99%.
Die Arbeitsteilung ist einer der Hauptgründe des Erfolgs sozialer Insekten. Arbeiterpolymorphismus, Alterspolyethismus und Arbeitsteilung bei primitiveren Ameisen, wie den Ponerinen, blieben bisher jedoch meist unerforscht. Da M. analis sich auf eine defensive Beute spezialisiert hat, sind Anpassungen zur Reduzierung ihrer Furagierkosten zu erwarten. Ich zeige, dass die Arbeitsteilung und Kolonnenformation während der Jagd viel anspruchsvoller ist, als bisher angenommen. Die Kolonnenformation war bemerkenswert stabil: dieselben Ameisen nahmen ähnliche Positionen in späteren Raubzügen ein und die vorderen Ameisen kehrten sogar zu ihrer Position zurück, wenn diese absichtlich verändert wurde. Dies weist auf unbekannte Regulationsmechanismen für die Bildung der Kolonne hin. Darüber hinaus wurden die meisten der Raubzugsaufgaben nicht von vorgegebenen Mitgliedern des Raubzugs ausgeführt, sondern wurden je nach Bedarf während der Jagd verteilt.
Meine Versuche zeigen, dass die Spezialisierung auf eine hoch defensive Beute zu sehr einzigartigen Anpassungen im Furagierverhalten einer Art führen kann. Ich erforschte experimentell den adaptiven Wert eines Rettungsverhaltens, das auf verletzte Nestgenossinnen bei sozialen Insekten fokussiert war. Dies beschränkte sich nicht nur auf die selektive Rettung von leicht verletzten Individuen, welche zurückgetragen wurden (wodurch das Prädationsrisiko reduziert wurde), sondern umfasst darüber hinaus eine differenzierte Behandlung im Nest. Ich zeige weiter, dass die meisten „Optimal Foraging“ Vorhersagen von einer Handvoll Individuen in M. analis erfüllt und reguliert werden. Schließlich postuliere ich die Hypothese, dass der kontinuierliche allometrische Größenpolymorphismus in M. analis eine größere Flexibilität bei der Aufgabenverteilung ermöglicht, die aufgrund der Unberechenbarkeit der Aufgabenanforderungen in einem unregelmäßigen System wie dem Jagen von Termiten in Gruppen Erforderlich ist. Alle meine Beobachtungen verbessern unser Verständnis des Verhaltens eines Gruppenjägers, das während der Jagd die Kosten zu minimieren und die Gewinne zu maximieren hat.
KW  - Stechameisen
KW  - Nahrungserwerb
KW  - Verhalten
KW  - Optimal foraging
KW  - Rescue behaviour
KW  - Myrmecology
KW  - Behaviour
KW  - Ecology
Y1  - 2019
U6  - http://nbn-resolving.de/urn/resolver.pl?urn:nbn:de:bvb:20-opus-156544
ER  -