TY  - THES
A1  - Joschinski, Jens
T1  - Is the phenology of pea aphids (\(Acyrthosiphon\) \(pisum\)) constrained by diurnal rhythms?
T1  - Wird die Phänologie der Erbsenblattlaus (\(Acyrthosiphon\) \(pisum\)) durch Tag-/Nachtrhythmik limitiert?
N2  - The rotation of the earth leads to a cyclic change of night and day. Numerous strategies evolved to cope with diurnal change, as it is generally advantageous to be synchronous to the cyclic change in abiotic conditions. Diurnal rhythms are regulated by the circadian clock, a molecular feedback loop of RNA and protein levels with a period of circa 24 hours. Despite its importance for individuals as well as for species interactions, our knowledge of circadian clocks is mostly confined to few model organisms.
While the structuring of activity is generally adaptive, a rigid temporal organization also has its drawbacks. For example, the specialization to a diurnal pattern limits the breadth of the temporal niche. Organisms that are adapted to a diurnal life style are often poor predators or foragers during night time, constraining the time budget to only diurnal parts of the day/night cycle. 
Climate change causes shifts in phenology (seasonal timing) and northward range expansions, and changes in season or in latitude are associated with novel day length – temperature correlations. Thus, seasonal organisms will have some life history stages exposed to novel day lengths, and I hypothesized that the diurnal niche determines whether the day length changes are beneficial or harmful for the organism. I thus studied the effects of day length on life-history traits in a multi-trophic system consisting of the pea aphid Acyrthosiphon pisum and predatory larvae of Chrysoperla carnea (common green lacewing) and Episyrphus balteatus (marmalade hoverfly). In order to identify the mechanisms for phenological constraints I then focused on diurnal rhythms and the circadian clock of the pea aphid. 
Aphids reacted to shorter days with a reduced fecundity and shorter reproductive period. Short days did however not impact population growth, because the fitness constraints only became apparent late in the individual’s life. In contrast, E. balteatus grew 13% faster in the shorter day treatment and preyed on significantly more aphids, whereas C. carnea grew 13% faster under longer days and the elevation of predation rates was marginally significant. These results show that day length affects vital life-history traits, but that the direction and effect size depends on species. 
I hypothesized that the constraints or fitness benefits are caused by a constricted or expanded time budget, and hence depend on the temporal niche. E. balteatus is indeed night-active and C. carnea appears to be crepuscular, but very little data exists for A. pisum. Hence, I reared the pea aphid on an artificial diet and recorded survival, moulting and honeydew excretion. The activity patterns were clearly rhythmic and molting and honeydew excretion were elevated during day-time. Thus, the diurnal niche could explain the observed, but weak, day length constraints of aphids.
The diurnal niche of some organisms is remarkably flexible, and a flexible diurnal niche may explain why the day length constrains were relatively low in A. pisum. I thus studied its circadian clock, the mechanism that regulates diurnal rhythms. First, I improved an artificial diet for A. pisum, and added the food colorant Brilliant Blue FCF. This food colorant stained gut and honeydew in low concentration without causing mortalities, and thus made honeydew excretion visible under dim red light. I then used the blue diet to raise individual aphids in 16:08 LD and constant darkness (DD), and recorded honeydew excretion and molting under red light every three hours. In addition, we used a novel monitoring setup to track locomotor activity continuously in LD and DD. Both the locomotor rhythm and honeydew excretion of A. pisum appeared to be bimodal, peaking in early morning and in the afternoon in LD. Both metabolic and locomotor rhythm persisted also for some time under constant darkness, indicating that the rhythms are driven by a functional circadian clock. However, the metabolic rhythm damped within three to four days, whereas locomotor rhythmicity persisted with a complex distribution of several free-running periods. These results fit to a damped circadian clock that is driven by multiple oscillator populations, a model that has been proposed to link circadian clocks and photoperiodism, but never empirically tested. 
Overall, my studies integrate constraints in phenological adaptation with a mechanistic explanation. I showed that a shorter day length can constrain some species of a trophic network while being beneficial for others, and linked the differences to the diurnal niche of the species. I further demonstrated that a flexible circadian clock may alleviate the constraints, potentially by increasing the plasticity of the diurnal niche.
N2  - Die Rotation der Erde bedingt den zyklischen Wechsel von Tag und Nacht. Verschiedene Anpassungen an den täglichen Wechsel evolvierten, da es generell von Vorteil ist, mit der abiotischen Umwelt synchron zu sein. Die Tagesrhythmik wird von der circadianen Uhr reguliert, einem molekularen Rückkopplungsmechanismus auf RNA- und Protein- Ebene mit einer Periode von etwa 24 Stunden. Trotz der Bedeutung der circadianen Uhr, sowohl für Individuen als auch für Wechselwirkungen mit anderen Arten, ist unser Wissen auf wenige Modellorganismen beschränkt.
Während die Strukturierung von Aktivitätsmustern im Wesentlichen adaptiv ist, kann eine strenge zeitliche Organisation auch Nachteile mit sich bringen. Zum Beispiel limitiert die Spezialisierung auf ein Aktivitätsmuster die Breite der zeitlichen Nische. So können tagaktive Organismen häufig nur schlecht in Dunkelheit Nahrung finden, so dass das Zeitbudget von der Tageszeit begrenzt wird.
Der Klimawandel führt zu Veränderungen der Phänologie (saisonales Timing) und zur Ausbreitung der Arten Richtung Norden, und Veränderungen in der Phänologie oder im Breitengrad sind mit neuen Korrelationen von Tageslänge und Temperatur verknüpft. Daher werden einige Stadien im Lebenszyklus saisonaler Organismen neuen Tageslängen ausgesetzt. Ich habe die Hypothese aufgestellt, dass die zeitliche Nische bestimmt, ob Veränderungen in der Tageslänge für den Organismus von Vorteil oder von Nachteil sind. Daher untersuchte ich die Effekte von Tageslängen auf den Lebenszyklus von Arten in einem multi-trophischen System, bestehend aus der Erbsenblattlaus, Acyrthosiphon pisum und räuberisch lebenden Larven von Chrysoperla carnea (Gemeine Florfliege) und Episyrphus balteatus (Hainschwebfliege). Um die Mechanismen der Einschränkungen in der Phänologie zu verstehen, untersuchte ich anschließend die Tagesrhythmik und die circadiane Uhr der Erbsenblattlaus.
Die Blattläuse haben auf Kurztagbedingungen mit einer niedrigeren Fruchtbarkeit und kürzerer Reproduktionsspanne reagiert. Kurze Tage haben jedoch nicht das Populationswachstum beeinflusst, da die Leistungseinbußen erst spät im Leben des Individuums in Erscheinung traten. Im Gegensatz zur Erbsenblattlaus entwickelte sich E. balteatus 13 % schneller unter Kurztagbedingungen und erbeutete signifikant mehr Blattläuse, während C. carnea sich 13% schneller unter Langtagbedingungen entwickelte und marginal höhere Prädationsraten erreichte. Diese Ergebnisse verdeutlichen, dass die Tageslänge wichtige Aspekte der Biologie von Organismen beeinflusst, aber dass die Richtung und Bedeutung von Art zu Art unterschiedlich ist.
Ich nahm an, dass die Einschränkungen oder Vorteile durch ein verkleinertes oder vergrößertes Zeitbudget bestimmt werden und daher von der zeitlichen Nische abhängen. E. balteatus ist tatsächlich nachtaktiv, während C. carnea dämmerungsaktiv zu sein scheint. Für A. pisum existieren hingegen nur unzureichende Daten. Daher züchtete ich A. pisum auf künstlichem Futter und nahm Überlebensraten, Häutung und Honigtau-Exkretion auf. Die Aktivitätsmuster waren deutlich rhythmisch, und Häutung und Honigtau-Exkretion waren tagsüber erhöht. Daher kann die Einnischung auf Tagaktivität die beobachteten (aber schwachen) Nachteile kurzer Tage erklären.
Die zeitliche Nische einiger Organismen ist überraschend flexibel, und eine flexible zeitliche Nische könnte erklären warum der Effekt der Tageslänge relativ niedrig in A. pisum war. Daher untersuchte ich die circadiane Uhr der Erbsenblattlaus, da dieser Mechanismus die Aktivitätsmuster reguliert.
Zunächst verbesserte ich das künstliche Futter von A. pisum, und fügte den Lebensmittelfarbstoff Brilliant Blue FCF hinzu. Dieser Farbstoff färbte sowohl Magen als auch Honigtau in niedriger Konzentration ohne die Mortalität  zu erhöhen, und machte dadurch die Exkretion von Honigtau unter schwachem Rotlicht sichtbar. Ich nutzte anschließend das blaue Futter, um Blattläuse einzeln in 16:08 LD und konstanter Dunkelheit (DD) aufzuziehen und dabei Honigtau-Exkretion und Häutungen alle drei Stunden zu notieren. Zusätzlichen nutzten wir ein neues Überwachungssystem um Aktivitätsmuster in Lokomotion kontinuierlich in LD und DD aufzuzeichnen. Sowohl Lokomotionsrhythmik als auch Honigtau-Exkretion von A. pisum schienen bimodal zu sein und erreichten früh morgens und nachmittags ihre Maximalwerte in LD. Beide Rhythmen bestanden auch unter konstanter Dunkelheit einige Zeit fort, was aufzeigt, dass die Rhythmen von einer funktionierenden inneren Uhr gesteuert werden. Die Rhythmik im Metabolismus dämpfte jedoch innerhalb von drei bis vier Tagen aus, während die Lokomotionsrhythmik mit einer komplexen Verteilung verschiedener free-running-Perioden fortbestand. Diese Ergebnisse passen zu einer gedämpften circadianen Uhr, die aus mehreren Oszillatorgruppen besteht. Ein solches Modell wurde vorgeschlagen, um circadiane Uhren mit Messungen der Photoperiode zu verknüpfen, aber nie empirisch überprüft.
Insgesamt verbinden meine Versuche die Einschränkungen phänologischer Anpassung mit einer mechanistischen Erklärung. Ich zeigte, dass kürzere Tage einigen Arten eines trophischen Netzwerks Vorteile, anderen jedoch Nachteile verschafften, und habe diese Unterschiede auf die zeitliche Nische der Arten zurückgeführt. Ich habe weiterhin gezeigt, dass eine flexible circadiane Uhr die Nachteile lindern kann, möglicherweise weil sie die Plastizität der zeitlichen Nische erhöht.
KW  - Tagesrhythmus
KW  - Phänologie
KW  - pea aphid
KW  - artificial diet
KW  - Acyrthosiphon pisum
Y1  - 2018
U6  - http://nbn-resolving.de/urn/resolver.pl?urn:nbn:de:bvb:20-opus-148099
ER  - 
TY  - THES
A1  - Nürnberger, Fabian
T1  - Timing of colony phenology and foraging activity in honey bees
T1  - Zeitliche Koordination von Koloniephänologie und Sammelaktivität bei Honigbienen
N2  - I. Timing is a crucial feature in organisms that live within a variable and changing environment. Complex mechanisms to measure time are wide-spread and were shown to exist in many taxa. These mechanisms are expected to provide fitness benefits by enabling organisms to anticipate environmental changes and adapt accordingly. However, very few studies have addressed the adaptive value of proper timing. The objective of this PhD-project was to investigate mechanisms and fitness consequences of timing decisions concerning colony phenology and foraging activity in the honey bee (Apis mellifera), a social insect species with a high degree of social organization and one of the most important pollinators of wild plants and crops. In chapter II, a study is presented that aimed to identify the consequences of disrupted synchrony between colony phenology and the local environment by manipulating the timing of brood onset after hibernation. In a follow-up experiment, the importance of environmental factors for the timing of brood onset was investigated to assess the potential of climate change to disrupt synchronization of colony phenology (Chapter III). Chapter IV aimed to prove for the first time that honey bees can use interval time-place learning to improve foraging activity in a variable environment. Chapter V investigates the fitness benefits of information exchange between nest mates via waggle dance communication about a resource environment that is heterogeneous in space and time.
II. In the study presented in chapter II, the importance of the timing of brood onset after hibernation as critical point in honey bee colony phenology in temperate zones was investigated. Honey bee colonies were overwintered at two climatically different sites. By translocating colonies from each site to the other in late winter, timing of brood onset was manipulated and consequently colony phenology was desynchronized with the local environment. Delaying colony phenology in respect to the local environment decreased the capability of colonies to exploit the abundant spring bloom. Early brood onset, on the other hand, increased the loads of the brood parasite Varroa destructor later in the season with negative impact on colony worker population size. This indicates a timing related trade-off and illustrates the importance of investigating effects of climate change on complex multi-trophic systems. It can be concluded that timing of brood onset in honey bees is an important fitness relevant step for colony phenology that is highly sensitive to climatic conditions in late winter. Further, phenology shifts and mismatches driven by climate change can have severe fitness consequences.
III. In chapter III, I assess the importance of the environmental factors ambient temperature and photoperiod as well as elapsed time on the timing of brood onset. Twenty-four hibernating honey bee colonies were placed into environmental chambers and allocated to different combinations of two temperature regimes and three different light regimes. Brood onset was identified non-invasively by tracking comb temperature within the winter cluster. The experiment revealed that ambient temperature plays a major role in the timing of brood onset, but the response of honey bee colonies to temperature increases is modified by photoperiod. Further, the data indicate the involvement of an internal clock. I conclude that the timing of brood onset is complex but probably highly susceptible to climate change and especially spells of warm weather in winter.
IV. In chapter IV, it was examined if honey bees are capable of interval time-place learning and if this ability improves foraging efficiency in a dynamic resource environment. In a field experiment with artificial feeders, foragers were able to learn time intervals and use this ability to anticipate time periods during which feeders were active. Further, interval time-place learning enabled foragers to increase nectar uptake rates. It was concluded that interval time-place learning can help honey bee foragers to adapt to the complex and variable temporal patterns of floral resource environments.
V. The study presented in chapter V identified the importance of the honey bee waggle dance communication for the spatiotemporal coordination of honey bee foraging activity in resource environments that can vary from day to day. Consequences of disrupting the instructional component of honey bee dance communication were investigated in eight temperate zone landscapes with different levels of spatiotemporal complexity. While nectar uptake of colonies was not affected, waggle dance communication significantly benefitted pollen harvest irrespective of landscape complexity. I suggest that this is explained by the fact that honey bees prefer to forage pollen in semi-natural habitats, which provide diverse resource species but are sparse and presumably hard to find in intensively managed agricultural landscapes. I conclude that waggle dance communication helps to ensure a sufficient and diverse pollen diet which is crucial for honey bee colony health.
VI. In my PhD-project, I could show that honey bee colonies are able to adapt their activities to a seasonally and daily changing environment, which affects resource uptake, colony development, colony health and ultimately colony fitness. Ongoing global change, however, puts timing in honey bee colonies at risk. Climate change has the potential to cause mismatches with the local resource environment. Intensivation of agricultural management with decreased resource diversity and short resource peaks in spring followed by distinctive gaps increases the probability of mismatches. Even the highly efficient foraging system of honey bees might not ensure a sufficiently diverse and healthy diet in such an environment. The global introduction of the parasitic mite V. destructor and the increased exposure to pesticides in intensively managed landscapes further degrades honey bee colony health. This might lead to reduced cognitive capabilities in workers and impact the communication and social organization in colonies, thereby undermining the ability of honey bee colonies to adapt to their environment.
N2  - I. Zeitliche Koordination ist äußerst wichtig für Organismen, die in einer variablen und sich wandelnden Umwelt leben. Komplexe Mechanismen, die das Messen von Zeit ermöglichen, sind weit verbreitet und wurden bei vielen Taxa aufgezeigt. Es wird generell angenommen, dass diese Mechanismen Fitnessvorteile verschaffen, indem sie es Organismen ermöglichen, Umweltveränderungen vorherzusehen und sich entsprechen anzupassen. Allerdings gibt es bisher nur sehr wenige Studien zum adaptiven Wert einer guten zeitlichen Koordination. Ziel dieses Dissertations-Projekts war es, Mechanismen der zeitlichen Koordination bei Honigbienen (Apis mellifera) zu erforschen und deren Bedeutung für die Fitness des Honigbienenvolks zu identifizieren. In Kapitel II präsentiere ich meine Studie über die Konsequenzen eines falsch gewählten Zeitpunkts für den Brutbeginn am Ende des Winters und der daraus folgenden gestörten Synchronisation zwischen der Phänologie von Honigbienenvölkern und der lokalen Umwelt. In einem Folgeexperiment wurde die Bedeutung von Umweltfaktoren für das Timing des Brutbeginns untersucht (Kapitel III). Die Studie in Kapitel IV zielt darauf ab, erstmalig den Beweis zu erbringen, dass Honigbienen das „Intervall time-place learning“, d.h. die Fähigkeit, Zeitintervalle zwischen Ereignissen zu lernen und mit deren räumlichen Lage zu assoziieren, beherrschen und, dass diese Fähigkeit beim Sammeln von Ressourcen vorteilhaft ist. Kapitel V untersucht die Fitnessvorteile, die aus dem Austausch von Informationen über ein raumzeitlich heterogenes Ressourcenumfeld zwischen Stockgenossinnen mit Hilfe des Schwänzeltanzes gezogen werden.
II. In der Studie, die in Kapitel II präsentiert wird, wurde die Bedeutung des Brutbeginns als entscheidender Punkt für die Phänologie von Honigbienenvölkern in den gemäßigten Breiten untersucht. Honigbienenvölker wurden an zwei klimatisch unterschiedlichen Standorten überwintert. Indem ein Teil der Völker im Spätwinter zwischen den Standorten ausgetauscht wurde, wurde deren Brutbeginn manipuliert und dadurch die Phänologie bezüglich der lokalen Umwelt desynchronisiert. Das verzögern der Phänologie der Völker verminderte deren Fähigkeit die üppige Frühjahrsblüte zu nutzen. Ein früher Brutbeginn andererseits erhöhte die Belastung der Völker durch den Brutparasiten Varroa destructor im Verlauf der Saison, was sich negativ auf die Menge der Arbeiterinnen im Volk auswirkte. Es gibt also entscheidende gegensätzlich wirkende Faktoren, die den optimalen Zeitpunkt des Brutbeginns bestimmen. Die Studie zeigt zudem warum es wichtig ist, die möglichen Folgen des Klimawandels in einem multitrophischen System zu betrachten statt sich auf einfache Interaktionen zu beschränken. Man kann allgemein folgern, dass das Timing des Brutbeginns einen bedeutenden fitnessrelevanten Schritt in der Phänologie von Honigbienenvölkern darstellt, der stark von klimatischen Bedingungen im Spätwinter beeinflusst wird. Verschiebungen und Fehlanpassungen des Brutbeginns, und damit der Phänologie, durch den Klimawandel können ernsthafte negative Konsequenzen für die Fitness von Honigbienenvölkern haben.
III. In Kapitel III beleuchte ich die Bedeutung der Umweltfaktoren Umgebungstemperatur und Photoperiode sowie der verstrichenen Zeit auf das Timing des Brutbeginns. Vierundzwanzig überwinternde Honigbienenvölker wurden in Klimakammern untergebracht und auf sechs unterschiedliche Kombinationen von Temperatur- und Lichtregimes verteilt. Der Brutbeginn wurde nicht-invasiv über den Temperaturverlauf auf der Wabe innerhalb der Wintertraube festgestellt. Das Experiment hat gezeigt, dass die Umgebungstemperatur eine entscheidende Rolle beim Timing des Brutbeginns spielt. Allerdings wurde die Reaktion der Völker auf einen Temperaturanstieg vom jeweils vorherrschenden Lichtregime beeinflusst. Zudem deuten die Daten auf die Beteiligung einer inneren Uhr hin. Ich folgere, dass das Timing des Brutbeginns durch ein komplexes System geregelt wird, das wahrscheinlich anfällig für Einflüsse durch den Klimawandel und insbesondere durch Warmwetterphasen im Winter ist.
IV. In Kapitel IV meiner Dissertation wird eine Studie präsentiert, die untersucht ob Bienen die Befähigung zum „Intervall time-place learning“ besitzen und ob diese Fähigkeit die Sammeleffizienz in einem dynamischen Ressourcenumfeld verbessert. In einer Feldstudie mit künstlichen Futterquellen zeigten Sammelbienen, dass sie in der Lage waren, Zeitintervalle zu lernen und das Wissen zu nutzen, um die Zeiten vorherzusehen zu denen die Futterquellen aktiv waren. Dieses Lernverhalten ermöglichte es den Sammelbienen, ihre Nektaraufnahmerate zu steigern. Es wurde gefolgert, dass „Intervall time-place learning“ Sammelbienen dabei helfen kann, sich in einem Blühressourcenumfeld mit komplexen und variablen Zeitmustern zurechtzufinden. 
V. Diese Studie, die in Kapitel V präsentiert wird, untersuchte die Bedeutung der Schwänzeltanzkommunikation der Honigbienen für die raumzeitliche Koordination der Sammelaktivität des Volkes innerhalb eines Ressourcenumfelds, das täglich variieren kann. Die Folgen der Störung der instruktiven Komponenten des Schwänzeltanzes wurden in acht unterschiedlich komplex strukturierten Landschaften innerhalb der gemäßigten Breiten ermessen. Während kein Einfluss auf den Nektarsammelerfolg festgestellt werden konnte, wurde jedoch gezeigt, dass der Pollensammelerfolg, unabhängig von der raumzeitlichen Komplexität der Landschaft, stark von der Schwänzeltanzkommunikation profitiert. Der Grund dafür liegt vermutlich darin, dass Honigbienen vorzugsweise Pollen in halbnatürlichen Habitaten sammeln, die eine hohe Ressourcenvielfalt bieten, aber in intensiv agrarwirtschaftlich genutzten Landschaften eher selten und relativ schwer zu finden sind. Die Studie lässt schließen, dass die Schwänzeltanzkommunikation dabei hilft, eine ausreichende und diverse Pollenernährung zu gewährleisten und damit eine große Rolle für die Gesundheit von Honigbienenvölkern spielt.
VI. Ich konnte in meinem Dissertationsprojekt zeigen, dass Honigbienen in der Lage sind ihre Aktivitäten an eine sich jahreszeitlich und täglich verändernde Umwelt anzupassen. Eine gute zeitliche Koordination hat Einfluss auf Sammelerfolg, Volksentwicklung, Gesundheit und letztlich auf die Fitness des Volkes. Allerdings gefährdet der voranschreitende globale Wandel die zeitliche Koordination der Honigbienenvölker. Der Klimawandel hat das Potenzial, zeitliche Anpassungen an die lokale Umwelt zu stören. Die Intensivierung der Landwirtschaft und der damit einhergehende Verlust von Pflanzenvielfalt sowie die kurzen Zeiträume von extrem hohem Ressourcenangebot, gefolgt von einer ausgeprägten Blühlücke, erhöht die Wahrscheinlichkeit, dass zeitlich Fehlanpassungen auftreten. In einer derartigen Umwelt könnte selbst das höchst effiziente Ressourcensammelsystem der Honigbienen nicht mehr genügen, um eine ausreichende, vielfältige und gesunde Ernährung zu gewährleisten. Die globale Verbreitung der parasitischen Varroamilbe durch den Menschen und die erhöhte Belastung durch Pestizide verschlechtert zusätzlich den Gesundheitszustand der Honigbienen. Das wiederum kann sich negativ auf das Lernvermögen und des Weiteren auf die Kommunikation und soziale Organisation der Völker auswirken und dadurch deren Fähigkeit, sich an eine veränderliche Umwelt anzupassen unterwandern.
KW  - Biene
KW  - Phänologie
KW  - Kommunikation
KW  - Soziale Insekten
KW  - Apis mellifera
KW  - foraging
KW  - brood rearing
KW  - temperate zones
KW  - waggle dance
KW  - hibernation
KW  - climate change
KW  - varroa
KW  - Timing
Y1  - 2018
U6  - http://nbn-resolving.de/urn/resolver.pl?urn:nbn:de:bvb:20-opus-155105
ER  -