TY  - JOUR
A1  - Beer, Katharina
A1  - Schenk, Mariela
A1  - Helfrich-Förster, Charlotte
A1  - Holzschuh, Andrea
T1  - The circadian clock uses different environmental time cues to synchronize emergence and locomotion of the solitary bee Osmia bicornis
JF  - Scientific Reports
N2  - Life on earth adapted to the daily reoccurring changes in environment by evolving an endogenous circadian clock. Although the circadian clock has a crucial impact on survival and behavior of solitary bees, many aspects of solitary bee clock mechanisms remain unknown. Our study is the first to show that the circadian clock governs emergence in Osmia bicornis, a bee species which overwinters as adult inside its cocoon. Therefore, its eclosion from the pupal case is separated by an interjacent diapause from its emergence in spring. We show that this bee species synchronizes its emergence to the morning. The daily rhythms of emergence are triggered by temperature cycles but not by light cycles. In contrast to this, the bee’s daily rhythms in locomotion are synchronized by light cycles. Thus, we show that the circadian clock of O. bicornis is set by either temperature or light, depending on what activity is timed. Light is a valuable cue for setting the circadian clock when bees have left the nest. However, for pre-emerged bees, temperature is the most important cue, which may represent an evolutionary adaptation of the circadian system to the cavity-nesting life style of O. bicornis.
KW  - Behavioural ecology
KW  - Evolutionary developmental biology
Y1  - 2019
U6  - http://nbn-resolving.de/urn/resolver.pl?urn:nbn:de:bvb:20-opus-202721
VL  - 9
ER  - 
TY  - THES
A1  - Schenk [née Wolf], Mariela
T1  - Timing of wild bee emergence: mechanisms and fitness consequences
T1  - Zeitliche Abstimmung des Bienenschlupfes: Mechanismen und Fitnesskonsequenzen
N2  - Solitary bees in seasonal environments have to align their life-cycles with favorable environmental conditions and resources. Therefore, a proper timing of their seasonal activity is highly fitness relevant. Most species in temperate environments use temperature as a trigger for the timing of their seasonal activity. Hence, global warming can disrupt mutualistic interactions between solitary bees and plants if increasing temperatures differently change the timing of interaction partners. The objective of this dissertation was to investigate the mechanisms of timing in spring-emerging solitary bees as well as the resulting fitness consequences if temporal mismatches with their host plants should occur. In my experiments, I focused on spring-emerging solitary bees of the genus Osmia and thereby mainly on O. cornuta and O. bicornis (in one study which is presented in Chapter IV, I additionally investigated a third species: O. brevicornis). 
Chapter II presents a study in which I investigated different triggers solitary bees are using to time their emergence in spring. In a climate chamber experiment I investigated the relationship between overwintering temperature, body size, body weight and emergence date. In addition, I developed a simple mechanistic model that allowed me to unite my different observations in a consistent framework. In combination with the empirical data, the model strongly suggests that solitary bees follow a strategic approach and emerge at a date that is most profitable for their individual fitness expectations. I have shown that this date is on the one hand temperature dependent as warmer overwintering temperatures increase the weight loss of bees during hibernation, which then advances their optimal emergence date to an earlier time point (due to an earlier benefit from the emergence event). On the other hand I have also shown that the optimal emergence date depends on the individual body size (or body weight) as bees adjust their emergence date accordingly. My data show that it is not enough to solely investigate temperature effects on the timing of bee emergence, but that we should also consider individual body conditions of solitary bees to understand the timing of bee emergence. 
In Chapter III, I present a study in which I investigated how exactly temperature determines the emergence date of solitary bees. Therefore, I tested several variants degree-day models to relate temperature time series to emergence data. The basic functioning of such degree-day models is that bees are said to finally emerge when a critical amount of degree-days is accumulated. I showed that bees accumulate degree-days only above a critical temperature value (~4°C in O. cornuta and ~7°C in O. bicornis) and only after the exceedance of a critical calendar date (~10th of March in O. cornuta and ~28th of March in O. bicornis). Such a critical calendar date, before which degree-days are not accumulated irrespective of the actual temperature, is in general less commonly used and, so far, it has only been included twice in a phenology model predicting bee emergence. Furthermore, I used this model to retrospectively predict the emergence dates of bees by applying the model to long-term temperature data which have been recorded by the regional climate station in Würzburg. By doing so, the model estimated that over the last 63 years, bees emerged approximately 4 days earlier. 
In Chapter IV, I present a study in which I investigated how temporal mismatches in bee-plant interactions affect the fitness of solitary bees. Therefore, I performed an experiment with large flight cages serving as mesocosms. Inside these mesocosms, I manipulated the supply of blossoms to synchronize or desynchronize bee-plant interactions. In sum, I showed that even short temporal mismatches of three and six days in bee-plant interactions (with solitary bee emergence before flower occurrence) can cause severe fitness losses in solitary bees. Nonetheless, I detected different strategies by solitary bees to counteract impacts on their fitness after temporal mismatches. However, since these strategies may result in secondary fitness costs by a changed sex ratio or increased parasitism, I concluded that compensation strategies do not fully mitigate fitness losses of bees after short temporal mismatches with their food plants. In the event of further climate warming, fitness losses after temporal mismatches may not only exacerbate bee declines but may also reduce pollination services for later-flowering species and affect populations of animal-pollinated plants. 
In conclusion, I showed that spring-emerging solitary bees are susceptible to climate change as in response to warmer temperatures bees advance their phenology and show a decreased fitness state. As spring-emerging solitary bees not only consider overwintering temperature but also their individual body condition for adjusting emergence dates, this may explain differing responses to climate warming within and among bee populations which may also have consequences for bee-plant interactions and the persistence of bee populations under further climate warming. If in response to climate warming plants do not shift their phenologies according to the bees, bees may experience temporal mismatches with their host plants. As bees failed to show a single compensation strategy that was entirely successful in mitigating fitness consequences after temporal mismatches with their food plants, the resulting fitness consequences for spring-emerging solitary bees would be severe. Furthermore, I showed that spring-emerging solitary bees use a critical calendar date before which they generally do not commence the summation of degree-days irrespective of the actual temperature. I therefore suggest that further studies should also include the parameter of a critical calendar date into degree-day model predictions to increase the accuracy of model predictions for emergence dates in solitary bees. Although our retrospective prediction about the advance in bee emergence corresponds to the results of several studies on phenological trends of different plant species, we suggest that more research has to be done to assess the impacts of climate warming on the synchronization in bee-plant interactions more accurately.
N2  - Solitäre Bienen aus gemäßigten Breiten müssen ihre Lebenszyklen vorteilhaften Umweltbedingungen und –ressourcen angleichen. Deshalb ist ein gutes Timing ihrer saisonalen Tätigkeit von höchster Relevanz. Die meisten Arten aus gemäßigten Breiten nutzen Temperatur als Trigger um ihre saisonale Aktivität zeitlich abzustimmen. Aus diesem Grund kann der Klimawandel die mutualistischen Interaktionen zwischen Bienen- und Pflanzenarten stören, falls steigende Temperaturen das Timing der Interaktionspartner unterschiedlich verändern. Das Ziel dieser Doktorarbeit war es, die Timing-Mechanismen von Frühlingsbienenarten zu untersuchen, sowie die resultierenden Fitnessfolgen, falls zeitliche Fehlabstimmungen zu ihren Wirtspflanzen eintreten sollten. In meinen Experimenten konzentrierte ich mich auf Frühlingsbienenarten der Gattung Osmia (Mauerbienen) und dabei vor allem auf zwei spezielle Arten, nämlich  O. cornuta und O. bicornis (in meiner Studie, die ich im Kapitel IV meiner Doktorarbeit präsentiere, untersuchte ich zusätzlich noch eine dritte Bienenart: O. brevicornis).
Kapitel II präsentiert eine Studie, in der ich verschiedene Trigger untersuchte, die solitäre Bienen nutzen um ihren Schlupfzeitpunkt im Frühjahr festzulegen. Dazu untersuchte ich in einem Klimakammerexperiment den Zusammenhang zwischen Überwinterungstemperaturen, Körpergröße, Körpergewicht und Schlupftag. Zusätzlich entwickelte ich ein einfaches mechanistisches Modell, welches mir ermöglichte, meine verschiedenen Ergebnisse in einem einheitlichen Rahmen zusammenzufügen. In Kombination mit den empirischen Daten deutet das Modell stark darauf hin, dass Bienen einen strategischen Ansatz verfolgen und genau an dem Tag schlüpfen, der für ihre individuelle Fitnesserwartung am sinnvollsten ist. Ich konnte zeigen, dass dieser gewählte Schlupftag einerseits temperaturabhängig ist, da wärmere Temperaturen den Gewichtverlust der Bienen während der Überwinterung steigern, was wiederum den optimalen Schlupftag auf einem früheren Zeitpunkt verschiebt, andererseits konnte ich ebenfalls zeigen, dass der optimale Schlupfzeitpunkt von der individuellen Körpergröße bzw. dem Körpergewicht der Biene abhängt, da diese ihren Schlupftag danach abstimmen. Meine Daten zeigen, dass es nicht reicht alleinig Temperatureffekte auf das Timing der solitären Bienen zu untersuchen, sondern dass wir ebenfalls die Körperkonditionen der Bienen beachten sollten, um die zeitliche Abstimmung des Bienenschlupfes besser verstehen zu können.
In Kapitel III präsentiere ich eine Studie, in der ich den Temperatureinfluss auf den Schlupftermin solitärer Bienen detailreicher untersuchte. Dazu habe ich verschiedene Varianten von Temperatursummen-Modellen getestet, um Temperaturzeitreihen auf Schlupftermine zu beziehen. Die grundlegende Funktionsweise solcher Temperatursummen-Modelle ist, dass der Bienenschlupf auf den Tag prognostiziert wird an dem die Bienen eine bestimmte Menge an Temperatursummen aufsummiert haben. Ich konnte zeigen, dass Bienen Temperatursummen erst ab bestimmten Temperaturen bilden (ab circa 4°C bei O. cornuta und circa 7°C bei O. bicornis) und erst nach Erreichen eines bestimmten Kalendertages (circa 10.März bei O. cornuta und circa 28.März bei O. bicornis). Solch ein bestimmter Kalendertag, vor dessen Erreichen und unabhängig von der aktuellen Temperatur keine Temperatursummen gebildet werden, wird grundsätzlich recht selten verwendet und in Phänologie-Modellen zur Vorhersage des Bienenschlupfes, bis heute auch nur zwei Mal. Zusätzlich benutzte ich mein Modell, um rückwirkend den Bienenschlupf über die letzten Jahrzehnte vorherzusagen. Dazu wandte ich das Modell auf Langzeit-Temperaturdaten an, die von der regionalen Wetterstation in Würzburg aufgezeichnet wurden. Das Modell prognostizierte rückwirkend, dass im Verlauf der letzten 63 Jahre die Bienen ungefähr 4 Tage früher schlüpfen.
In Kapitel IV präsentiere ich eine Studie, in der ich untersuchte, inwieweit zeitliche Fehlabstimmungen in Bienen-Pflanzen-Interaktionen die Fitness der solitären Bienen beeinflussen. Dazu führte ich ein Experiment mit großen Flugkäfigen durch, die als Mesokosmos dienten. Innerhalb jedes dieser Mesokosmen manipulierte ich das Angebot an Blüten um Bienen-Pflanzen-Interaktionen wahlweise zu synchronisieren oder zu desynchronisieren. Zusammengefasst konnte ich dabei aufzeigen, dass sogar kurze zeitliche Fehlabstimmungen von drei oder sechs Tagen bereits genügen (Bienen schlüpften zeitlich vor dem Erscheinen der Pflanzen) um bei den Bienen fatale Fitnessfolgen zu verursachen. Nichtsdestotrotz konnte ich bei den Bienen verschiedene Strategien erkennen, mit denen sie Auswirkungen auf ihre Fitness nach zeitlichen Fehlabstimmungen entgegenwirken wollten. Allerdings könnten diese Strategien zu sekundären Fitnessverlusten folgen da sie zu einem veränderten Geschlechterverhältnis oder einem stärkeren Prasitierungsgrad führen. Deshalb konnte ich zusammenfassend feststellen, dass nach zeitlichen Fehlabstimmungen zu den entsprechenden Wirtspflanzen, die Kompensationsstrategien der Bienen nicht ausreichen, um Fitnessverlusste zu minimieren. Im Falle des weiter voranschreitenden Klimawandel könnten die Fitnessverluste der Bienen nicht nur das momentane Bienensterben weiter verschärfen, sondern auch ihren Bestäubungsdienst an später blühenden Arten minimieren und dadurch Populationen von tierbestäubten Pflanzen beeinträchtigen.
Zusammenfassend konnte ich zeigen, dass Frühlingsbienenarten anfällig für Klimawandel sind, da sie nach warmen Überwinterungstemperaturen früher schlüpfen und einen geringeren Fitnesszustand aufweisen. Da Frühlingsbienenarten bei der zeitlichen Abstimmung ihres Schlupftages nicht nur Überwinterungstemperaturen, sondern auch ihren individuellen Fitnesszustand beachten, könnte dies unterschiedliche Reaktionen innerhalb oder zwischen Bienenpopulationen auf den Klimawandel erklären. Dies könnte ebenfalls Folgen für Bienen-Pflanzen Interaktionen haben und das weitere Bestehen von Bienenpopulationen gefährden. Falls, durch den Klimawandel bedingt, Pflanzenarten ihre Phänologie nicht in Einklang mit der Phänologie der Bienen verschieben, dann könnten Bienen zeitliche Fehlabstimmungen mit ihren Wirtspflanzen erleben. Da Bienen keine einzige Kompensationsmaßnahme aufzeigen, die erfolgreich Fitnessverlusten entgegenwirken konnte, wären in einem solchen Fall die Folgen für Frühlingsbienenarten fatal. Darüber hinaus konnte ich feststellen, dass Frühlingsbienen einen bestimmten Starttag im Jahr beachten, vor dessen Erreichen sie keine Temperatursummen bilden, unabhängig von der aktuellen Temperatur. Ich schlage deshalb vor, dass weitere Studien ebenfalls einen solchen Starttag in Temperatursummen-Modelle einbauen sollten, um die Genauigkeit zur Berechnung des Bienenschlupfes weiter zu verbessern. Obwohl meine retrospektive Vorhersage zum verfrühten Bienenschlupf ziemlich genau den Ergebnissen von verschiedenen Studien zu den phänologischen Verschiebungen von Pflanzenarten entspricht, schlagen wir vor, dass zusätzliche Untersuchungen konzipiert werden müssen um präzisere Aussagen über die Folgen des Klimawandels auf die Synchronisation der Bienen-Pflanzen-Interaktionen liefern zu können.
KW  - wild bees
KW  - timing
KW  - fitness
Y1  - 2018
U6  - http://nbn-resolving.de/urn/resolver.pl?urn:nbn:de:bvb:20-opus-161565
ER  - 
TY  - JOUR
A1  - Schenk, Mariela
A1  - Mitesser, Oliver
A1  - Hovestadt, Thomas
A1  - Holzschuh, Andrea
T1  - Overwintering temperature and body condition shift emergence dates of spring-emerging solitary bees
JF  - PeerJ
N2  - Solitary bees in seasonal environments must align their life-cycles with favorable environmental conditions and resources; the timing of their emergence is highly fitness relevant. In several bee species, overwintering temperature influences both emergence date and body weight at emergence. High variability in emergence dates among specimens overwintering at the same temperatures suggests that the timing of emergence also depends on individual body conditions. However, possible causes for this variability, such as individual differences in body size or weight, have been rarely studied. In a climate chamber experiment using two spring-emerging mason bees (Osmia cornuta and O. bicornis), we investigated the relationship between temperature, emergence date, body weight, and body size, the last of which is not affected by overwintering temperature. Our study showed that body weight declined during hibernation more strongly in warm than in cold overwintering temperatures. Although bees emerged earlier in warm than in cold overwintering temperatures, at the time of emergence, bees in warm overwintering temperatures had lower body weights than bees in cold overwintering temperatures (exception of male O. cornuta). Among specimens that experienced the same overwintering temperatures, small and light bees emerged later than their larger and heavier conspecifics. Using a simple mechanistic model we demonstrated that spring-emerging solitary bees use a strategic approach and emerge at a date that is most promising for their individual fitness expectations. Our results suggest that warmer overwintering temperatures reduce bee fitness by causing a decrease in body weight at emergence. We showed furthermore that in order to adjust their emergence dates, bees use not only temperature but also their individual body condition as triggers. This may explain differing responses to climate warming within and among bee populations and may have consequences for bee-plant interactions as well as for the persistence of bee populations under climate change.
KW  - Wild bees
KW  - Timing
KW  - Fitness
KW  - Hibernation
KW  - Climate change
KW  - Mechanistic model
KW  - Osmia
KW  - Body weight
KW  - Body size
KW  - Pollinators
Y1  - 2018
U6  - http://nbn-resolving.de/urn/resolver.pl?urn:nbn:de:bvb:20-opus-228544
VL  - 6
ER  - 
TY  - JOUR
A1  - Schenk, Mariela
A1  - Krauss, Jochen
A1  - Holzschuh, Andrea
T1  - Desynchronizations in bee-plant interactions cause severe fitness losses in solitary bees
JF  - Journal of Animal Ecology
N2  - 1. Global warming can disrupt mutualistic interactions between solitary bees and plants when increasing temperature differentially changes the timing of interacting partners. One possible scenario is for insect phenology to advance more rapidly than plant phenology. 
2. However, empirical evidence for fitness consequences due to temporal mismatches is lacking for pollinators and it remains unknown if bees have developed strategies to mitigate fitness losses following temporal mismatches. 
3. We tested the effect of temporal mismatches on the fitness of three spring-emerging solitary bee species, including one pollen specialist. Using flight cages, we simulated (i) a perfect synchronization (from a bee perspective): bees and flowers occur simultaneously, (ii) a mismatch of 3days and (iii) a mismatch of 6days, with bees occurring earlier than flowers in the latter two cases. 
4. A mismatch of 6days caused severe fitness losses in all three bee species, as few bees survived without flowers. Females showed strongly reduced activity and reproductive output compared to synchronized bees. Fitness consequences of a 3-day mismatch were species-specific. Both the early-spring species Osmia cornuta and the mid-spring species Osmia bicornis produced the same number of brood cells after a mismatch of 3days as under perfect synchronization. However, O.cornuta decreased the number of female offspring, whereas O.bicornis spread the brood cells over fewer nests, which may increase offspring mortality, e.g. due to parasitoids. The late-spring specialist Osmia brevicornis produced fewer brood cells even after a mismatch of 3days. Additionally, our results suggest that fitness losses after temporal mismatches are higher during warm than cold springs, as the naturally occurring temperature variability revealed that warm temperatures during starvation decreased the survival rate of O.bicornis. 
5. We conclude that short temporal mismatches can cause clear fitness losses in solitary bees. Although our results suggest that bees have evolved species-specific strategies to mitigate fitness losses after temporal mismatches, the bees were not able to completely compensate for impacts on their fitness after temporal mismatches with their food resources.
KW  - conditional sex allocation
KW  - emergence
KW  - mitigation strategies
KW  - mutualism
KW  - phenological shift
KW  - pollination
KW  - species interactions
KW  - pollinator interactions
KW  - climate-change
KW  - phenological response
Y1  - 2018
U6  - http://nbn-resolving.de/urn/resolver.pl?urn:nbn:de:bvb:20-opus-228533
VL  - 87
IS  - 1
ER  -