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Neuronal basis of temporal polyethism and sky-compass based navigation in \(Cataglyphis\) desert ants

Die neuronale Grundlage von Alterspolyethismus und Himmelskompassnavigation in der Wüstenameise \(Cataglyphis\)

Please always quote using this URN: urn:nbn:de:bvb:20-opus-142049
  • Desert ants of the genus Cataglyphis (Formicinae) are widely distributed in arid areas of the palearctic ecozone. Their habitats range from relatively cluttered environments in the Mediterranean area to almost landmark free deserts. Due to their sophisticated navigational toolkit, mainly based on the sky-compass, they were studied extensively for the last 4 decades and are an exceptional model organism for navigation. Cataglyphis ants exhibit a temporal polyethism: interior workers stay inside the dark nest and serve as repletes for theDesert ants of the genus Cataglyphis (Formicinae) are widely distributed in arid areas of the palearctic ecozone. Their habitats range from relatively cluttered environments in the Mediterranean area to almost landmark free deserts. Due to their sophisticated navigational toolkit, mainly based on the sky-compass, they were studied extensively for the last 4 decades and are an exceptional model organism for navigation. Cataglyphis ants exhibit a temporal polyethism: interior workers stay inside the dark nest and serve as repletes for the first ∼2 weeks of their adult life (interior I). They then switch to nursing and nest maintenance (interior II) until they transition to become day-active outdoor foragers after ∼4 weeks. The latter switch in tasks involves a transition phase of ∼2-3 days during which the ants perform learning and orientation walks. Only after this last phase do the ants start to scavenge for food as foragers. In this present thesis I address two main questions using Cataglyphis desert ants as a model organism: 1. What are the underlying mechanisms of temporal polyethism? 2. What is the neuronal basis of sky-compass based navigation in Cataglyphis ants? Neuropeptides are important regulators of insect physiology and behavior and as such are promising candidates regarding the regulation of temporal polyethism in Cataglyphis ants. Neuropeptides are processed from large precursor proteins and undergo substantial post-translational modifications. Therefore, it is crucial to biochemically identify annotated peptides. As hardly any peptide data are available for ants and no relevant genomic data has been recorded for Cataglyphis, I started out to identify the neuropeptidome of adult Camponotus floridanus (Formicinae) workers (manuscript 1). This resulted in the first neuropeptidome described in an ant species – 39 neuropeptides out of 18 peptide families. Employing a targeted approach, I identified allatostatin A (AstA), allatotropin (AT), short neuropeptide F (sNPF) and tachykinin (TK) using mass spectrometry and immunohistology to investigate the distribution of AstA, AT and TK in the brain (manuscript 2). All three peptides are localized in the central complex, a brain center for sensory integration and high-order control of locomotion behavior. In addition, AstA and TK were also found in visual and olfactory input regions and in the mushroom bodies, the centers for learning and memory formation. Comparing the TK immunostaining in the brain of 1, 7 and 14 days old dark kept animals revealed that the distribution in the central complex changes, most prominently in the 14 day old group. In the Drosophila central complex TK modulates locomotor activity levels. I therefore hypothesize that TK is involved in the internal regulation of the interior I–interior II transition which occurs after ∼2 weeks of age. I designed a behavioral setup to test the effect of neuropeptides on the two traits: ’locomotor activity level’ and ’phototaxis’ (manuscript 3). The test showed that interior I ants are less active than interior II ants, which again are less active than foragers. Furthermore, interior ants are negatively phototactic compared to a higher frequency of positive phototaxis in foragers. Testing the influence of AstA and AT on the ants’ behavior revealed a stage-specific effect: while interior I behavior is not obviously influenced, foragers become positively phototactic and more active after AT injection and less active after AstA injection. I further tested the effect of light exposure on the two behavioral traits of interior workers and show that it rises locomotor activity and results in decreased negative phototaxis in interior ants. However, both interior stages are still more negatively phototactic than foragers and only the activity level of interior II ants is raised to the forager level. These results support the hypothesis that neuropeptides and light influence behavior in a stage-specific manner. The second objective of this thesis was to investigate the neuronal basis of skycompass navigation in Cataglyphis (manuscript 4). Anatomical localization of the sky-compass pathway revealed that its general organization is highly similar to other insect species. I further focused on giant synapses in the lateral complex, the last relay station before sky-compass information enters the central complex. A comparison of their numbers between newly eclosed ants and foragers discloses a rise in synapse numbers from indoor worker to forager, suggesting task-related synaptic plasticity in the sky-compass pathway. Subsequently I compared synapse numbers in light preexposed ants and in dark-kept, aged ants. This experiment showed that light as opposed to age is necessary and sufficient to trigger this rise in synapse number. The number of newly formed synapses further depends on the spectral properties of the light to which the ants were exposed to. Taken together, I described neuropeptides in C. floridanus and C. fortis, and provided first evidence that they influence temporal polyethism in Cataglyphis ants. I further showed that the extent to which neuropeptides and light can influence behavior depends on the animals’ state, suggesting that the system is only responsive under certain circumstances. These results provided first insight into the neuronal regulation of temporal polyethism in Cataglyphis. Furthermore, I characterized the neuronal substrate for sky-compass navigation for the first time in Cataglyphis. The high level of structural synaptic plasticity in this pathway linked to the interior–forager transition might be particularly relevant for the initial calibration of the ants’ compass system.show moreshow less
  • Wüstenameisen der Gattung Cataglyphis sind weit verbreitet in ariden Gebieten der paläarktischen Ökozone. Die von ihnen bewohnten Habitate reichen von landmarkenreichen Arealen im Mittelmeerraum, zu beinahe landmarkenfreien Wüstengebieten. Aufgrund ihres hochentwickelten Navigationssystems, welches größtenteils auf dem Himmelskompass basiert, wurden sie in den letzten 4 Jahrzehnten extensiv studiert und sind ein einzigartiges Modellsystem für Navigation. Cataglyphis weisen einen alterskorrelierten Polyethismus auf: Innendienstler dienen alsWüstenameisen der Gattung Cataglyphis sind weit verbreitet in ariden Gebieten der paläarktischen Ökozone. Die von ihnen bewohnten Habitate reichen von landmarkenreichen Arealen im Mittelmeerraum, zu beinahe landmarkenfreien Wüstengebieten. Aufgrund ihres hochentwickelten Navigationssystems, welches größtenteils auf dem Himmelskompass basiert, wurden sie in den letzten 4 Jahrzehnten extensiv studiert und sind ein einzigartiges Modellsystem für Navigation. Cataglyphis weisen einen alterskorrelierten Polyethismus auf: Innendienstler dienen als Speichertiere für die ersten ∼2 Wochen ihres adulten Lebens (Interior I). Sie gehen daraufhin zu Brutpflege und Nestbau (Interior II) über bis sie nach ∼4 Wochen zu tagaktiver Furagiertätitkeit außerhalb ihres Nestes wechseln. Dieser letzte Übergang dauert ∼2-3 Tage und wird von den Ameisen genutzt, um Lernund Orientierungsläufe durchzuführen. In der vorliegenden Arbeit befasse ich mich vor allem mit zwei Fragen, die ich mit Hilfe von Cataglyphis als Modellorganismus beantworten möchte: 1. Welches sind die zugrunde liegenden Mechanismen des Alterspolyethismus? 2. Was ist die neuronale Grundlage von Navigation, die auf dem Himmelskompass basiert? Neuropeptide sind bedeutende Regulatoren der Physiologie und des Verhaltens von Insekten und als solche vielversprechende Kandidaten im Hinblick auf die Regulation des Alterspolyethismus in Cataglyphis Ameisen. Neuropeptide werden aus größeren Vorläuferproteinen herausgeschnitten und posttranslational stark modifiziert. Daher ist es wichtig, annotierte Peptide auch biochemisch zu identifizieren. Da für Ameisen kaum Peptiddaten zur Verfügung stehen und es zudem keine relevanten genomischen Daten für Cataglyphis gibt, identifizierte ich zunächst das Neuropeptidom adulter Camponotus floridanus (Formicinae) Arbeiterinnen (Manuskript 1). Daraus resultierte das erste Neuropeptidom, das für eine Ameisenart beschrieben wird—39 Neuropeptide aus 18 Peptidfamilien. In einer weiteren Studie identifizierte ich gezielt die Neuropeptidfamilien Allatostatin A (AstA), Allatotropin (AT), das kurze Neuropeptid F (sNPF) und Tachykinin (TK) mittels Massenspektroskopie und untersuchte die Verteilung von AstA, AT und TK im Gehirn mit Hilfe der Immunhistologie (Manuskript 2). Alle drei Peptide sind im Zentralkomplex lokalisiert, dem Gehirnzentrum welches sensorische Eingänge integriert und in einer übergeordneten Rolle Lokomotorverhalten steuert. AstA und TK sind zudem in den visuellen und olfaktorischen Eingangsregionen, sowie den Pilzkörpern, den Zentren für Lernen und Gedächtnisbildung, zu finden. Ein Vergleich der TK-Immunfärbung im Gehirn von 1, 7 und 14 Tage alten im Dunkeln gehaltenen Tieren zeigt, dass sich die Verteilung im Zentralkomplex verändert— dies ist besonders prominent in der 14 Tage alten Gruppe. In Drosophila moduliert TK im Zentralkomplex Lokomotoraktivität. Basierend darauf stelle ich die Hypothese auf, dass TK in der internen Regulierung des Übergangs von Interior I zu Interior II involviert ist, welchen die Tiere im Alter von ∼2 Wochen durchlaufen. Für eine dritte Studie konstruierte ich ein Verhaltenssetup um den Einfluss von Neuropeptiden und Licht auf die beiden Verhaltensmerkmale ’Lokomotoraktivität’ und ’Phototaxis’ zu testen (Manuskript 3). Der Test zeigte, dass Interior I Ameisen weniger aktiv sind als Interior II Ameisen, welche wiederum weniger aktiv sind als Furageure. Zudem sind Interior Ameisen negativ phototaktisch, verglichen mit einer häufiger zu beobachtenden positiven Phototaxis bei Furageuren. Im Test zeigte sich auch, dass der Einfluss von AstA und AT stadiumsspezifisch ist: während das Verhalten von Interior I Tieren nicht offensichtlich beeinflusst wird, werden Furageure durch die Injektion von AT positiv phototaktisch, sowie aktiver und AstA-Injektion führt zu geminderter Lokomotoraktivität. Darüber hinaus testete ich den Lichteinfluss auf beide Verhaltensmerkmale in den Innendienststadien und zeige, dass er Lokomotoraktivität steigert und in einer geminderten negativen Phototaxis resultiert. Beide Innendienststadien sind jedoch weiterhin negativer phototaktisch als Furageure und nur die Lokomotoraktivtät von Interior II Ameisen wird auf das Niveau von Furageuren angehoben. Diese Ergebnisse stützen die Hypothese, dass Neuropeptide und Licht stadiumsspezifisch Verhalten beeinflussen. Der zweite Aspekt dieser Thesis war es, die neuronale Grundlage der Himmelskompassnavigation in Cataglyphis aufzuklären (Manuskript 4). Die neuroanatomische Lokalisation der Himmelskompasssehbahn zeigt, dass die allgemeine Organisation dieser neuronalen Bahn der bei bisher untersuchten anderen Insekten stark ähnelt. Ich habe mich daraufhin auf Riesensynapsen im lateralen Komplex konzentriert, der letzten Verschaltungsstation ehe die Himmelskompassinformation in den Zentralkomplex übertragen wird. Ein Vergleich zwischen der Synapsenzahl in frisch geschlüpfte Ameisen und erfahrenen Furageueren zeigte einen Anstieg der Synapsenzahl von Innendienst zu Furaguer, was aufgabenabhängige synaptische Plastizität in der Himmelskompasssehbahn suggeriert. In einem weiteren Versuch verglich ich die Riesensynapsenzahlen lichtexponierter Tiere und dunkel gehaltener, gealteter Tiere. Dieses Experiment zeigte, dass der Zuwachs an Riesensynapsen durch den Lichteinfluss ausgelöst wird und keinen altersabhängigen Prozess darstellt. Zudem verändert sich die Anzahl der neu gebildeten Riesensynapsen in Abhängigkeit von den spektralen Eigenschaften des Lichts, dem die Ameisen ausgesetzt sind. Zusammengefasst beschrieb ich in dieser Thesis Neuropeptide in C. floridanus und Cataglyphis und lieferte erste Evidenz, dass diese den Alterspolyethismus in Cataglyphis beeinflussen. Zudem zeigte ich, dass das Ausmaß in dem Neuropeptide und Lichtexposition Verhalten beeinflussen können, stadiumsspezifisch ist. Dies suggeriert, dass das System nur unter bestimmten Bedingungen auf externe Einflüsse reagiert. Diese Ergebnisse lieferten erste wichtige Einblicke in die neuronale Grundlage von Alterspolyethismus in Cataglyphis. Zudem charakterisierte ich erstmals das neuronale Substrat der Himmelskompassnavigation in Cataglyphis. Das hohe Maß an synaptischer Plastizität in dieser Sehbahn beim Übergang von Innenzu Außendienst, könnte besondere Relevanz für die initiale Kalibrierung des Kompasssystems haben.show moreshow less

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Metadaten
Author: Franziska Schmitt
URN:urn:nbn:de:bvb:20-opus-142049
Document Type:Doctoral Thesis
Granting Institution:Universität Würzburg, Graduate Schools
Faculties:Fakultät für Biologie
Graduate Schools / Graduate School of Life Sciences
Referee:Prof. Dr. Wolfgang Rössler, Prof. Dr. Christian Wegener, Prof. Dr. Rüdiger Wehner
Date of final exam:2016/12/16
Language:English
Year of Completion:2017
Dewey Decimal Classification:5 Naturwissenschaften und Mathematik / 57 Biowissenschaften; Biologie / 573 Einzelne physiologische Systeme bei Tieren
GND Keyword:Cataglyphis; Neuroethologie; Neuropeptide; Neuronale Plastizität; Soziale Insekten
Tag:Arbeitsteilung; Himmelskompass; Neuromodulation; Neuropeptidom; Riesensynapsen; Verhaltensplastizität
Release Date:2017/12/18
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